- Titel
- A comparative analysis of the energetics of early development across animal phyla
- Zitierfähige Url:
- https://nbn-resolving.org/urn:nbn:de:bsz:14-qucosa2-989536
- Datum der Einreichung
- 13.12.2024
- Datum der Verteidigung
- 06.06.2025
- Abstract (DE)
- Die tierische Embryogenese ist ein vielschichtiges Phänomen, bei dem sich eine einzellige Zygote in einen vielzelligen Organismus mit komplexer Morphologie und der Fähigkeit zur Ernährung und Fortbewegung verwandelt. Die Embryonen der Arten, die den größten Teil der Tierwelt bilden, sind auf mütterliche Energiequellen angewiesen, um ihre frühe Entwicklung voranzutreiben, bis sie in eine nahrungsaufnehmende Form schlüpfen. Obwohl die Embryogenese von Tieren unter dem Gesichtspunkt der Morphogenese und der Genexpression bei verschiedenen Arten eingehend untersucht wurde, fehlte bisher ein groß angelegter systematischer Vergleich aus der Perspektive des Energiestoffwechsels. In dieser Arbeit gehe ich einer weitreichenden Frage nach, indem ich verschiedene Knotenpunkte des phylogenetischen Stammbaums untersuche: Wie viel Energie wenden die verschiedenen Gruppen für ihre frühe Entwicklung auf und mit welcher Geschwindigkeit tun sie dies normalerweise? Die Hauptarten, die in diese Arbeit einbezogen wurden, sind: ein Insekt − Drosophila melanogaster, ein Fisch − Danio rerio, eine Nesseltier-Seeanemone − Nematostella vectensis, ein mariner segmentierter Wurm − Platynereis dumerilii und ein Stachelhäuter-Seestern − Patiria miniata. Mit Hilfe der isothermen Kalorimetrie zur Messung der Energiedissipationsrate als Indikator für die gesamte Stoffwechselaktivität zeige ich, dass die tierische Embryogenese durch eine sich ständig ändernde Rate des Energieverbrauchs angetrieben wird, die bei den verschiedenen Arten in unterschiedlichen Größenordnungen liegt. Kombiniert man diese Daten mit quantitativen Messungen der Entwicklungsdynamik, wie z. B. der Zellzahl und die größe, die durch bildgebende Verfahren gewonnen wurden, so lassen sich gemeinsame Merkmale erkennen, die den beobachteten Trends der Wärmeableitungsraten zugrunde liegen. Erstens neigt die volumenspezifische Wärmeabgaberate dazu in Abwesenheit eines volumetrischen Wachstums des Embryos kontinuierlich anzusteigen. Das bedeutet, dass die Aufteilung eines Einheitsvolumens embryonalen Gewebes in immer mehr Zellen allein durch reduktive Teilungen zu einem kontinuierlichen Anstieg seiner Energiedissipationsrate führt. Der Beginn des Wachstums ist dagegen mit einer Verringerung der volumenspezifischen Dissipationsrate verbunden. Darüber hinaus hängt die gesamte embryonale Energiedissipationsrate von der Anzahl der Zellen im Embryo zu einem bestimmten Zeitpunkt ab und kann theoretisch als Funktion der Anzahl der Zellen, N, beschrieben werden. Diese mathematische Beziehung zeigt, dass der Anstieg der Energiedissipationsrate zunächst von der gesamten Oberflächen- oder Plasmamembranbedeckung des Embryos (N^1/3) dominiert wird. In bestimmten Fällen, verändert sie sich später zu einer Skalierung mit einem Term, der direkt proportional zur Zellzahl (N) ist, und zwar um den Zeitpunkt des Übergangs von der mütterlichen zur zygotischen Phase bei einer charakteristischen artspezifischen Zellzahl (N∗). Ein Gradient der oberflächenassoziierten Mitochondrienaktivierung liegt der im mathematischen Modell beobachteten frühen Oberflächenskalierung zugrunde und führt zur Aktivierung von mehr und mehr Mitochondrien auf der gesamten Embryoebene mit hintereinanderfolgenden Zyklen reduktiver Teilungen. Dieser Gradient könnte dazu beitragen, artspezifische Werte für N∗ zu ermitteln, und Einblicke in den Zeitpunkt des Übergangs von der mütterlichen zur zygotischen Phase bei verschiedenen Arten liefern. Zusammenfassend lässt sich sagen, dass gemeinsame Merkmale des Energieverbrauchs selbst bei entfernt verwandten Arten existieren − sie werden durch verschiedenen Entwicklungsmodi miteinander kombiniert, um zu artspezifischen Mustern des embryonalen Energieverbrauchs zu führen. Dies deutet darauf hin, dass der Energiestoffwechsel eine uralte Einschränkung in der Evolution der Entwicklungsmodi darstellen könnte.
- Abstract (EN)
- Animal embryogenesis is a multi-faceted phenomenon through which a single-celled zygote is transformed into a multi-cellular organism with a complex morphology and the ability to feed as well as locomote. Embryos of species that constitute the bulk of animal phylogeny rely on maternally-supplied energy sources to fuel their early development until they hatch into a feeding form. Although animal embryogenesis has been studied extensively across species from the point of view of morphogenesis and gene expression, a large-scale systematic comparison from the perspective of energy metabolism has been missing. In this work, I address a broad question by sampling different nodes of the phylogenetic tree: how much energy do different clades spend on their early development, and at what rate do they usually do this? The main species included in this work are: an insect − Drosophila melanogaster, a fish − Danio rerio, a cnidarian sea anemone − Nematostella vectensis, a marine segmented worm − Platynereis dumerilii, and an echinoderm sea star − Patiria miniata. Using isothermal calorimetry to measure the energy dissipation rate as a readout for overall metabolic activity, I demonstrate that animal embryogenesis is fuelled by a continuously changing rate of energy expenditure, which lies on different orders of magnitude for different species. Combining these data with quantitative measures of developmental dynamics such as cell number and size acquired through imaging reveals common features underlying the observed trends of heat dissipation rates. First, the volume-specific heat dissipation rate tends to increase continuously in the absence of volumetric growth of the embryo. This means that the splitting of a unit-volume of embryonic tissue into more and more cells simply by reductive divisions leads to a continuous increase in its energy dissipation rate. The onset of growth, on the other hand, is associated with a lowering of volume-specific dissipation rate. Next, the overall embryonic energy dissipation rate depends on the number of cells in the embryo at any given time, and can be theoretically described as a function of the number of cells, N. This mathematical relationship indicates that the increase in the energy dissipation rate is initially dominated by the total surface or plasma membrane coverage of the embryo (N^1/3). In some cases, it later switches to a scaling with a term directly proportional to the number of cells (N) around the time of the maternal-to-zygotic transition at a characteristic species-specific cell number (N∗). A gradient of surface-associated mitochondrial activation underlies the early surface-scaling observed in the mathematical model, and leads to the activation of more and more mitochondria at the whole-embryo level with successive rounds of reductive divisions. This gradient may contribute to the establishment of species-specific values of N∗ and provide insights into the timing of the maternal-to-zygotic transition in different species. In summary, common features of energy expenditure do exist even in distantly related species − they are combined together by different developmental modes to give rise to species-specific patterns of embryonic energy expenditure. This suggests that energy metabolism might constitute an ancient constraint in the evolution of developmental modes.
- Freie Schlagwörter (DE)
- Entwicklungsenergetik, vergleichender Analyseansatz, Tierphylogenie, embryonaler Stoffwechsel
- Freie Schlagwörter (EN)
- developmental energetics, comparative approach, animal phylogeny, embryonic metabolism
- Klassifikation (DDC)
- 570
- Klassifikation (RVK)
- WG 3700
- GutachterIn
- Prof. Dr. Klaus Reinhardt
- Prof. Dr. Pierre Leopold
- Den akademischen Grad verleihende / prüfende Institution
- Technische Universität Dresden, Dresden
- Förder- / Projektangaben
- European Research Council Horizon 2020
Impact of yolk-cellular blastoderm-egg shell interactions on the evolution of animal gastrulation
(GHOSTINTHESHELL)
ID: ERC-AdG 885504 - Sonstige beteiligte Institution
- Max Planck Institute of Molecular Cell Biology and Genetics, Dresden
- Version / Begutachtungsstatus
- angenommene Version / Postprint / Autorenversion
- URN Qucosa
- urn:nbn:de:bsz:14-qucosa2-989536
- Veröffentlichungsdatum Qucosa
- 09.09.2025
- Dokumenttyp
- Dissertation
- Sprache des Dokumentes
- Englisch
- Lizenz / Rechtehinweis
CC BY 4.0